Miles Morales ist kein Teenager wie jeder andere: Seit er von einer mysteriösen Spinne gebissen wurde, verfügt er über übermenschliche Kräfte, einen Spinnensinn, der ihn vor Gefahren warnt, und kann an Wänden hochkrabbeln. Seine Fähigkeiten ähneln also denen von Peter Parker alias Spider-Man, doch dieser ist schon lange tot. Umso größer ist Miles‘ Verwunderung, als er eines Tages dennoch auf Peter Parker trifft. Doch dieser stammt aus einer Parallelwelt, von einer anderen Erde. Peter nimmt Miles unter seine Fittiche und hilft ihm dabei, seine Fähigkeiten zu verbessern. Und er enthüllt ihm, dass es noch jede Menge andere Erden und jede Menge andere Spinnenmenschen gibt, darunter Gwen Stacy alias Spider-Gwen, Spider-Man Noir und Spider-Ham. Gemeinsam kommen sie den Machenschaften des mächtigen Kingpin auf die Spur.
Im oscarnominierten Animationsfilm übergibt Peter Parker den Staffelstab an Miles Morales, der jedoch längst nicht mehr der einzige Spider-Man in New York ist.
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